La storia della collezione è ovviamente indissolubilmente legata alla vita ed ai gusti della sua fondatrice, la miliardaria americana Peggy Guggenheim. Entrata in possesso della sua enorme fortuna nel 1921, Peggy intraprese un viaggio in Europa, innamoratasi di Venezia si stabilì a Palazzo Vernier dei Leoni (il nome deriva dall'abitudine della famiglia di allevare leoni) continuando qui la sua collezione di opere d'arte già cominciata a Londra con la fondazione della galleria Guggenheim Jeune. Tornata in America nel 1942 fonda a New York la galleria Art of this Century. Tornata a Venezia decide, nel 1949, di aprire al pubblico almeno una volta alla settimana la sua casa, e così sarà fino alla sua morte avvenuta nel 1979. Con la morte della proprietaria la casa e la collezione di Venezia entrano a far parte della Solomon R. Guggenheim Foundation per volere della stessa. Ai giorni nostri la collezione raccoglie alcune delle più importanti opere di modernismo statunitense e futurismo italiano. Nelle varie sale e nel giardino (dove in un urna sono sollocate le ceneri della fondatrice) sono esposte opere cubiste, surrealiste e di espressionismo astratto appartenenti ad artisti come: Picasso, Dalì, Magritte, Mondrian, Klee, Mirò, De Chirico, Chagal e dal 1997 vi sono esposte, a titolo di deposito, 27 opere appartenenti alla collezione di pittura italiana del XX secolo di Gianni Mattioli.

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